O Boston Bruins comprou o contrato do Clapper dos Tigres em 1927. Até então um defensor, o técnico Art Ross de Bruins decidiu experimentar Clapper na ala direita, e a experiência ficou presa. Ele marcou seu primeiro gol da NHL - dez segundos em seu primeiro turno na abertura da temporada contra o Chicago Black Hawks.
Na temporada seguinte, Ross juntou Clapper com Cooney Weiland e Dutch Gainor para formar a Linha Dynamite, uma das primeiras linhas de avanço nomeadas na história. Os Bruins venceram a Divisão Americana naquela temporada e seguiram para seu primeiro campeonato da Copa Stanley, com Clapper marcando o gol da vitória no primeiro jogo de sua melhor das três séries com o New York Rangers.
Na temporada de 1930, a liga mudou as regras de passes, eliminando efetivamente os offsides. O campeão da Copa Stanley Bruins tirou vantagem especial, quebrando muitos recordes de pontuações e registrando a maior porcentagem de vitórias que o campeonato jamais veria, insuperável a partir de 2012. Liderando o ataque estava a Linha Dinamite, já que Weiland liderou a liga em pontuação, Clapper terminando em terceiro e Gainor terminando em nono; o total de 41 gols de Clapper foi o terceiro mais alto da história da liga naquela época. A Linha Dinamáquina marcou 102 dos 179 gols do recorde do campeonato dos Bruins, tantos quanto o último colocado que o Pittsburgh conseguiu. Enquanto Clapper marcou quatro gols em seis jogos da repescagem, os Bruins ficaram chocados nas finais da Copa Stanley pelos Montreal Canadiens em sua melhor das três séries.
Enquanto Clapper mantinha sua produção alta na temporada de 1931, a pontuação de Gainor caiu mal, e a linha Dynamite foi quebrada no final da temporada. Os 22 gols de Clapper foram bons para o oitavo na liga, e ele foi nomeado segundo time All-Star na ala direita no final do ano, na primeira temporada tais All-Stars foram nomeados. No ano seguinte, Clapper - com Bud Cook substituindo o Gainor trocado em sua linha com Weiland - foi nomeado capitão do time e novamente terminou em oitavo lugar na artilharia da liga, mas o time de Bruins, com lesões, ficou em último lugar e fora dos playoffs. Enquanto Weiland foi negociado com Ottawa para a temporada de 1933, os Bruins compraram a estrela do Montreal Maroons Nels Stewart e o emparelharam com Clapper para formar uma poderosa unidade ofensiva que levou os Bruins de volta a um campeonato de divisão.
O maior atacante de sua época, com 1,80 m e 200 lbs, Clapper foi um jogador notavelmente pacífico que, no entanto, esteve envolvido em um incidente incomum nas finais da Copa Stanley de 1937 contra os Montreal Maroons. O árbitro Clarence Campbell (futuro presidente da NHL) chamou Clapper de nome profano, e Clapper derrubou o árbitro com um único soco no gelo. Especulou-se que a punição de Clapper seria severa, mas o próprio Campbell invocou o caso de Clapper, afirmando que sentiu que tinha provocado o Bruin no golpe; Clapper recebeu apenas uma multa de 100 dólares pelo incidente.
Em 1938, Ross acreditava que os Bruins precisavam de uma revisão e, como parte dela, pediu a Clapper que voltasse à defesa. Emparelhado com a perene superestrela Eddie Shore na linha de fundo, a jogada provou ser altamente bem-sucedida, e Clapper foi nomeado um First Team NHL All-Star na defesa em 1939, 1940 e 1941, levando os Bruins às vitórias da Copa Stanley em 1939 e 1941.
Em fevereiro de 1942, Clapper sofreu um tendão cortado em uma colisão com o jogador de Toronto Bingo Kampman e foi feito para a temporada. Temia-se que ele fosse forçado a se aposentar, mas voltou no próximo ano e voltou à forma. Durante a temporada de 1944, Clapper quebrou o recorde da carreira de Hooley Smith nos jogos disputados, mantendo o recorde até que Maurice Richard o superou em 1957.