Ipswich Town F.C. foi iniciada como uma equipe amadora em 1878 e foi chamada de "Ipswich A.F.C.". O clube jogou muitos jogos na área local e ganhou várias competições de copas. Em 1936, eles se tornaram um clube profissional e se juntaram a uma liga chamada "Southern League", que eles ganharam em sua primeira temporada. Em 1938, foram eleitos para integrar a Liga de Futebol e jogaram na "Divisão Três (Sul)" até o final da temporada de 1954, quando foram promovidos à "Divisão Dois".
Em 1961, a Ipswich Town ganhou sua divisão e foi promovida ao mais alto nível do futebol inglês, a "Divisão Um". O clube passou a vencer esta divisão na temporada seguinte. Isto os deixou jogar na competição do futebol europeu, a Copa da Europa na temporada seguinte. Dois anos mais tarde, eles foram mandados de volta à "Divisão Dois", onde permaneceram por quatro anos antes de serem promovidos novamente à "Divisão Um", em 1968. Logo depois, Bobby Robson tornou-se o gerente do clube e os levou ao sucesso tanto no futebol inglês quanto no europeu. Em 1978 o Ipswich ganhou a Copa FA no Estádio de Wembley, vencendo o Arsenal F.C. por 1-0. Outro sucesso veio em 1981 quando o Ipswich derrotou o time holandês AZ Alkmaar.
Bobby Robson foi convidado a se tornar gerente da seleção nacional de futebol da Inglaterra em 1982, então ele deixou o clube. O Ipswich não se saiu bem nas temporadas seguintes e foi rebaixado para a "Segunda Divisão" em 1986. Eles permaneceram aqui até 1993, quando ganharam a divisão e a promoção para a nova Premier League inglesa. Seguiram-se duas temporadas ruins, incluindo uma derrota por 9-0 para o Manchester United, ainda a maior derrota na história da Premier League. Em 1995, o Ipswich foi novamente rebaixado e permaneceu na segunda divisão do futebol inglês até ser promovido em 2000, depois de vencer o Barnsley na repescagem em Wembley por 4x2.
Em sua primeira temporada na Premier League, a Ipswich terminou em quinto lugar; isto significou que eles se classificaram para jogar na Copa da UEFA na temporada seguinte. Embora o clube tenha jogado bem na competição européia, eles foram pobres na Premier League. Eles terminaram em último lugar e foram rebaixados para a primeira divisão, agora chamada de Campeonato da Liga de Futebol. O Ipswich foi rebaixado para a Liga 1 após a temporada 18/19, terminando em último lugar do campeonato.