Início de carreira e mudança para Los Angeles
Dunham começou a se apresentar para o público quando adolescente, em vários locais como escola, igreja e durante seu trabalho no Six Flags. Em seus anos de ensino médio, ele começou a se apresentar para banquetes frequentados por celebridades locais como o quarterback de Dallas Cowboys Roger Staubach, tendo desenvolvido seu estilo de lampooning daqueles para os quais ele se apresentava, usando os bonecos para dizer coisas muito arriscadas para ele dizer sem eles. A estréia da Dunham na televisão aconteceu em 1976, quando o ator ainda pré-pubescente chamou a atenção de repórteres do Dallas como Bill O'Reilly, que entrevistou Dunham para uma reportagem local. Mais tarde, Dunham fez comerciais para concessionárias da Datsun em Dallas e Tyler enquanto estava no colegial. Enquanto emceeia um show de talentos do ensino médio, ele lidava com um heckler, e conquistou o resto da audiência. Durante este período, ele se associou de tal forma com sua arte que ele e um de seus bonecos "cowrotearam" uma coluna no jornal da escola, e ele posava com seus bonecos para livros de curso como uma forma barata de adquirir fotos profissionais de seu ato para fins promocionais. Ele foi eleito o Mais Provável de Sucesso, e em 1980, depois de se formar no ensino médio, Dunham deu a si mesmo o objetivo de obter, dentro de dez anos, uma aparição no The Tonight Show com Johnny Carson, que foi visto como o "Santo Graal" para comediantes.
Naquele ano, Dunham começou a freqüentar a Universidade Baylor, na esperança de se formar com um diploma em comunicação, enquanto se apresentava no campus. Ele também voava pelo país nos fins de semana, fazendo até 100 shows privados por ano, entretendo clientes corporativos como a General Electric, cujo CEO, Jack Welch, ele zombou durante sua rotina. Em seu primeiro ano na faculdade (1983-1984), Dunham estava ganhando US$ 70.000 por ano, e à medida que se espalhava a notícia de sua atuação, ele pousou em lugares de destaque abrindo para Bob Hope e George Burns, embora ele ainda percebesse sua atuação como bruta, pois não tinha nenhum conhecimento de comédia standup além de seus álbuns Bill Cosby. Ele teve uma pausa em 1985 quando foi convidado para participar do show da Broadway Sugar Babies com Mickey Rooney e Ann Miller, substituindo o número de variedades de saída. Para a ingênua e devotamente criada Dunham, a Broadway era um novo mundo cheio de lindas garotas de show e mãos de palco crocantes, e seu primeiro gosto de egos da indústria do entretenimento veio quando Rooney chamou Dunham em seu camarim, e lhe disse que estava lá por uma única razão: para que Rooney pudesse mudar suas fantasias. Dunham também se apresentou na Feira de Música de Westbury em Long Island. Estas primeiras experiências, nas quais ele usou personagens como José Jalapeño em um bastão, lhe ensinaram o valor de modificar seu ato regionalmente, pois as piadas jalapeño que funcionavam bem no Texas não eram tão bem recebidas pelo público em Long Island.
Após graduar-se na Universidade Baylor em 1986, ele continuou aperfeiçoando sua atuação em clubes de comédia do sudoeste com novos personagens como Peanut e José Jalapeño, mas lutou contra a percepção que ele tem dos colegas comediantes de que ele não era um verdadeiro comediante porque confiava em adereços. Sua experiência no Catch a Rising Star em Nova York serviu como uma amarga confirmação de onde os ventríloquos estavam na cadeia alimentar dos comediantes, pois o emcee daquele clube dava pouco respeito à Dunham. Segundo Dunham, depois que ele chegou ao clube à noite e informou ao emcee que era um ventríloquo, o emcee reagiu com zombaria, dizendo a Dunham que lhe seria dado um horário tardio, e depois que esse horário chegou e passou, continuou adiando o tempo de palco da Dunham até Dunham deixar o clube. No final de 1988, Dunham sentiu que sua carreira foi o mais longe possível no Texas, e se mudou para Los Angeles, Califórnia, nunca tendo, como ele comentou, "um emprego de verdade", muito para a preocupação de seus pais, que assumiram que ele iria relegar seu ato a locais como grupos da igreja. Quando ele chegou a Los Angeles pela primeira vez, a comédia em seu ato foi bombardeada. Dunham atribui a sua comédia subdesenvolvida, explicando que enquanto as personalidades dos personagens eram desenvolvidas naquele momento, suas piadas não o eram. Além disso, o mundo da comédia não era acolhedor para os ventríloquos, e sua empresária, Judi Brown-Marmel, não usou a palavra "ventríloquoquo" ao encontrar reservas para ele, optando por apresentá-lo como uma dupla de comédia. Depois que Dunham tornou-se amigo de Mike Lacey, o dono do The Comedy & Magic Club em Hermosa Beach, Lacey deu a Dunham uma vaga fixa no clube, onde Dunham afiou sua atuação observando as técnicas de comediantes como Jerry Seinfeld, e seguindo os conselhos do colega Bill Engvall, afastando-se de seu material G-Rated em direção a temas mais adultos e edgier.
O Show desta noite e mais além
No final de 1988, James McCawley, um contador de talentos do The Tonight Show com Johnny Carson, disse à Dunham que ela ganharia um lugar no programa. Embora a Dunham, de 26 anos de idade, estivesse elogiada por seu objetivo de 10 anos chegar dois anos mais cedo, McCawley cancelou mais tarde a aparição de Dunham após assistir, com Roseanne Barr, a uma apresentação pública de Dunham's na véspera da gravação do The Tonight Show de Dunham. McCawley informou a Dunham no dia da gravação programada que havia se enganado em sua avaliação inicial da Dunham, que agora ele disse não estar pronta para o The Tonight Show. Seus sonhos foram frustrados, a humilhada Dunham continuou a apertar sua atuação em clubes de Los Angeles, realizando o mesmo segmento de seis minutos com Peanut um total de nove vezes para McCawley durante os próximos meses. Finalmente na Ice-House em Pasadena, em abril de 1990, depois que Dunham fez o mesmo segmento, McCawley informou a Dunham que finalmente conseguiria sua aparição no Tonight Show. Dunham e Peanut apareceram no The Tonight Show com Johnny Carson em 6 de abril de 1990, ao lado dos convidados Bob Hope e B.B. King. Seguindo sua parte, ele foi convidado a sentar-se no sofá de Johnny Carson, uma marca de aprovação que apenas três comediantes haviam conseguido durante sua primeira aparição no Carson. Ao sentar-se ao lado da mesa de Carson, Dunham retirou Walter, que disse ao companheiro de Carson Ed McMahon: "Pare de me enviar toda sua maldita correspondência". Na ocasião, Dunham viu sua aparição no Tonight Show como sua grande chance, mas ficou frustrado com a desaprovação inicial de seus pais pelo uso das palavras "inferno" e "maldição" por parte de Walter, e ele trabalharia na obscuridade por mais doze anos, continuando sua posição em locais como The Improv chain, e aparecendo em pequenos papéis na TV. Um deles foi um episódio de Ellen de 1996, no qual ele apareceu com Walter. Dunham também apareceu com Walter em um comercial de TV para a Hertz. Dunham apareceria no The Tonight Show um total de quatro vezes, bem como em locais semelhantes na TV, como Hot Country Nights, aparecendo em um segmento daquele programa com a cantora Reba McEntire. Esta exposição ajudou a fazer de Dunham um grande destaque no teatro, uma realização rara para um ventríloquo, mas em meados dos anos 90, suas aparições na televisão haviam diminuído e, com elas, também diminuíram o público do palco.
A Dunham voltou a se mudar para clubes, mais de 200 aparições por ano. Para manter uma conexão com sua base de fãs, ele usava cartões de perguntas que ele tinha o público para suas apresentações para construir um banco de dados, que foi feito sob medida para a crescente World Wide Web. Embora tenha sido votado como o mais engraçado do "Funniest Male Standup" no American Comedy Awards em 1998, seu trabalho no clube o manteve afastado de sua esposa e filhas entre duas e três semanas a cada mês, o que pressionou seu casamento e dificultou o pagamento das contas de sua família expandida. Em 2002, Dunham esperava obter mais trabalho na TV para elevar seu perfil e facilitar seu horário de standup. Tal exposição foi elusiva até uma aparição bem sucedida no The Best Damn Sports Show Period, onde Dunham e Walter fizeram piadas às custas dos co-apresentadores Tom Arnold, Michael Irvin, John Salley e John Kruk, gerando risos deles, e dando à Dunham a exposição tão necessária. Em 2003, Dunham foi a primeira colocada para substituir Jimmy Kimmel no domingo da Fox NFL, mas os anfitriões Howie Long e Terry Bradshaw não se mostraram receptivos à idéia de serem surpreendidos por um fantoche e, como Dunham conta, não proporcionaram uma atmosfera acolhedora para Dunham, nem lhe permitiram uma palavra de borda durante sua aparição.
Encontrar o estrelato: Os primeiros especiais da Dunham's Comedy Central
Em 18 de julho de 2003, Dunham apareceu na Comedy Central Presents, sua primeira aparição solo na Comedy Central. Durante sua peça de meia hora, ele exibiu José Jalapeño em um Stick, Walter, uma versão inicial de Melvin, o Super-herói Guy e Peanut, que Dunham havia começado a comercializar em uma linha de bonecos. A aparência foi um sucesso, mas a Comedy Central resistiu a dar mais tempo de antena a Dunham, sentindo que ele não era um bom ajuste para eles. Em 2005, Dunham decidiu apostar no financiamento de seu próprio DVD de comédia, Jeff Dunham: Discutindo com Myself, que foi gravado em Santa Ana, Califórnia. A gerente de Dunham, Judi Brown-Marmel, pressionou a rede a transmiti-lo, apontando o poder de desenho e os lucros de merchandising de Dunham, e argumentando que a rede precisava de um conteúdo mais diversificado. Surpreendida com as altas classificações do primeiro filme do concerto Blue Collar Comics naquele mesmo ano, a rede começou a reconsiderar sua marca. No final de 2006, a Comedy Central discutiu com Myself, atraindo dois milhões de espectadores quando foi ao ar, e vendendo dois milhões de DVDs.
Em 2007, Dunham apareceu como The Amazing Ken com José Jalapeño em um bastão no longa-metragem Larry the Cable Guy Delta Farce.
Seu segundo especial, Jeff Dunham: Centelha da Insanidade, foi gravado no Warner Theater, em Washington, D.C., naquele mesmo ano. Ela serviu não apenas para cimentar o estrelato de Dunham, mas para apresentar seu personagem mais controverso, Achmed, o Terrorista Morto, que se tornou uma sensação viral na Internet. Um clipe de Achmed do Insanity atraiu mais de 140 milhões de acessos no YouTube, tornando-o o nono clipe mais assistido naquele site a partir de outubro de 2009. Em 2008, os personagens de Dunham haviam atravessado as barreiras linguísticas, com seus especiais dublados para audiências em vários países, como França, e Dunham atraindo pedidos de apresentações na África do Sul, Austrália, Noruega, Dinamarca, China e Oriente Médio. O Especial de Natal Muito Especial de Jeff Dunham foi gravado no Teatro Pabst em Milwaukee, Wisconsin, naquele mesmo ano, e estreou no Comedy Central em 16 de novembro de 2008, assistido por 6,6 milhões de pessoas. Ficou disponível em DVD e Blu-ray em 18 de novembro de 2008. A estréia do especial foi a transmissão mais bem avaliada da história da Comedy Central.
Em setembro de 2008, a carreira de Dunham atingiu novos patamares ao começar a atuar em arenas repletas de dezenas de milhares de pessoas. Dunham estava um pouco desconfiado de locais tão grandes, mas adaptou-se ajustando o tempo de suas trocas frequentemente rápidas com os fantoches para que os membros do público mais distantes do palco pudessem ter tempo para reagir.
Além de seus especiais de comédia, Dunham também lançou seu primeiro álbum musical, Don't Come Home for Christmas, em 4 de novembro de 2008. Ele contém canções originais de Natal, bem como uma paródia de "Jingle Bells" de Achmed intitulada "Jingle Bombs". Todas as canções, com exceção de "Jingle Bombs", foram escritas e acompanhadas por Brian Haner, que se juntou ao ato de Dunham como "Guitar Guy". Sua primeira aparição na tela foi no Especial de Natal Muito Especial de Jeff Dunham.
2009 - presente
Em março de 2009, a Dunham assinou um acordo multiplataforma com a Comedy Central. Ele incluiu um quarto stand-up especial para ser exibido em 2010, DVDs, uma parceria de produtos de consumo, uma turnê de 60 cidades a partir de setembro de 2010 e um pedido para uma série de televisão chamada The Jeff Dunham Show que estreou em 22 de outubro de 2009. Apesar de ter a estréia mais assistida da história da Comedy Central, e uma média mais alta de audiência do que outros programas dessa rede, o programa foi cancelado após apenas uma temporada, em meio a críticas fracas e custos de produção mais altos do que outros programas da Comedy Central.
Dunham apareceu em um papel convidado com Bubba J na NBC'sictom 30 Rock, interpretando um ventríloquo chamado Rick Wayne e sua abóbora de pedra, Geórgia. Em novembro de 2009, Dunham também apareceu com Walter em "Hart to Hart", um episódio da série do Disney Channel Sonny With a Chance, como dois seguranças.
Dunham apareceu na comédia Steve Carell/Paul Rudd 2010, Jantar para Schmucks, como Lewis, com uma nova marionete chamada Diane.
Seu quarto especial, Jeff Dunham: Caos Controlado, estreou em 25 de setembro de 2011 na Comedy Central.