Bonham Carter não recebeu nenhum treinamento formal para atuar. Em 1979 ela ganhou um concurso nacional de redação e usou o dinheiro do prêmio para pagar sua entrada no diretório de atores 'Spotlight'. Ela fez sua primeira aparição aos 16 anos de idade em um comercial de televisão. Ela também teve uma participação menor em um filme de TV, Um Padrão de Rosas, em 1983. Seu primeiro papel como protagonista foi em Lady Jane em 1984, que recebeu críticas mistas. Ela interpretou a Rainha da Inglaterra quando foi elenco de Ana Bolena na minissérie ITV1, Henrique VIII. Ela tinha restrições de atuação desde que estava grávida de seu primeiro filho na época das filmagens.
Seu desempenho inovador foi em A Room with a View em 1985, quando ela interpretou Lucy Honeychurch. Carter também apareceu em episódios de Miami Vice como o interesse amoroso de Don Johnson durante a temporada 1986-87. Ela fez uma audição para o papel de Nancy Spungen em Sid e Nancy em 1986, mas perdeu o papel para Chloe Webb. Estes primeiros papéis a levaram a ser datilografada como "rainha do espartilho", e "rosa inglesa". Ela ampliou sua gama de atuação em filmes mais recentes como "Fight Club", "Wallace & Gromit": The Curse of the Were-Rabbit, e em Tim Burton's Charlie and the Chocolate Factory, Corpse Bride, Big Fish, e Sweeney Todd.
Bonham Carter interpretou Bellatrix Lestrange em Harry Potter e a Ordem da Fênix, Harry Potter e o Príncipe Meio-Sangue, e Harry Potter e os Salões da Morte, partes 1 e 2. Ela recebeu boas críticas como Lestrange, pois foi descrita como um "talento brilhante, mas subutilizado". Ela então interpretou a Sra. Lovett em Sweeney Todd, que também foi lançada em 2007.
Em maio de 2006, Bonham Carter lançou sua própria linha de moda chamada, "The Pantaloonies", com a estilista de moda praia Samantha Sage. A primeira coleção chama-se "Bloomin' Bloomers" e é uma seleção em estilo vitoriano de camisolas, bonés de esfregona e flores. Os dois estão agora trabalhando em calças de ganga personalizadas Pantaloonies, que Carter descreve como "uma espécie de álbum de recortes no vagabundo".
Carter planeja voltar ao West End com uma aparição no "Beijo de Rubenstein". Entretanto, a peça foi adiada por causa de sua agenda lotada. A produção foi marcada para abrir em novembro de 2004, mas foi adiada. Em setembro de 2008, o diretor Wild Target, Johnathan Lynn, confirmou que Carter havia desistido de seu filme devido a dificuldades de filmagem. Ele prosseguiu dizendo que ela havia entrado para o elenco do filme de Tim Burton de 2010, Alice no País das Maravilhas, onde ela retratou a Rainha Vermelha. Naquele filme, ela estrelou com os atores Johnny Depp, Anne Hathaway, Christopher Lee e Alan Rickman. Bonham Carter e Hathaway interpretaram duas irmãs duelantes, as Rainhas Vermelha e Branca.
No início de 2009, Bonham Carter foi nomeada no jornal The Times como uma das 10 melhores atrizes britânicas de todos os tempos. Ela apareceu na lista com outras atrizes britânicas, Julie Andrews, Helen Mirren, Judi Dench, e Audrey Hepburn.
Bonham Carter interpretou o conhecido autor Enid Blyton no filme biográfico da TV BBC4, Enid, mostrando a vida do autor. Este filme foi ao ar em 16 de novembro de 2009. Carter estrelou com Matthew Macfadyen e Denis Lawson.
