Os primeiros colonos chegaram no inverno de 1836 vindos do Condado de Harris, Geórgia. O líder destes colonos era o juiz John J. Harper. Eles queriam construir uma cidade que fosse o centro religioso e educacional desta área.
Auburn foi mencionado oficialmente pela primeira vez em 2 de fevereiro de 1839. Nessa época, cobria uma área de 2 milhas quadradas (5,2 quilômetros quadrados). Nessa época, igrejas metodistas e batistas e também uma escola foram construídas. Em meados dos anos 1840, foram fundadas diferentes academias para meninos e meninas, além da escola primária. Em 1858, dos cerca de 1.000 residentes livres de Auburn, cerca de 500 eram estudantes.
Em 1856, a legislatura estadual permitiu a construção de uma faculdade metodista, a East Alabama Male College, em Auburn. Esta faculdade, hoje Universidade de Auburn, abriu suas portas em 1859. Ela oferecia uma educação clássica e liberal.
Com a Guerra Civil de 1861, Auburn rapidamente esvaziou. Todas as escolas e a maioria das empresas fecharam. Auburn era o local de um hospital para soldados da Confederação Texana.
Após a Guerra Civil, Auburn entrou em uma longa depressão. As escolas públicas não reabriram até meados da década de 1870. A maioria das empresas permaneceu fechada. Uma série de incêndios nas décadas de 1860 e 1870 incendiou o centro da cidade. O East Alabama Male College foi entregue ao estado em 1872.
Em 1892, o colégio tornou-se o primeiro colégio de quatro anos no Alabama onde as mulheres podem estudar. Isto, combinado com novos negócios de financiamento, permitiu que a cidade começasse a se expandir novamente. Em 1910, a população de Auburn havia retornado ao seu nível anterior à guerra. Os campeonatos da Conferência da SIAA, ganhos pela equipe de futebol do colégio de Auburn, trouxeram atenção e apoio a Auburn. Ajudou a encher os cofres da cidade.
O dinheiro começou a fluir novamente para Auburn com a entrada dos Estados Unidos na Segunda Guerra Mundial. O campus de Auburn foi transformado em um campo de treinamento para especialistas técnicos das forças armadas. Após a guerra, Auburn foi inundada por soldados que retornavam à escola com o projeto de lei G.I..
Devido a esse aumento de estudantes, Auburn iniciou um período de crescimento que durou até os anos 50 e 60. Auburn cresceu fora dos limites originais da cidade. Auburn cresceu para uma área de quase 24 milhas quadradas (62 quilômetros quadrados). Em 1957, a construção da Interstate 85 começou. Isto conectou Auburn às principais cidades do estado. Permitiu à Universidade de Auburn programar mais jogos de futebol doméstico em Auburn. Também impulsionou o setor de turismo em Auburn.
O crescimento desacelerou um pouco nos anos 70. Uma série de cortes no orçamento deixou claro que a concentração econômica de Auburn na Universidade de Auburn colocou a cidade em uma posição ruim.
Uma série de relatórios nos anos 80 e 90 colocou o sistema escolar público de Auburn entre os melhores do estado. Entre 1980 e 2003, a população de Auburn cresceu 65%. A economia de Auburn se expandiu em 220%. Com o crescimento vieram os problemas de expansão urbana. Esta se tornou a principal questão política em Auburn na virada do século 21.
